Pada November 2012, pesuruhjaya MLS Don Garber mengesahkan minat baharu liga untuk meletakkan francais pengembangan di Miami,[2] selepas Miami Fusion tutup selepas musim 2001 dan bidaan pengembangan diketuai oleh usahawan telekomunikasi Bolivia yang berpangkalan Miami, Marcelo Claure dan FC Barcelona. gagal pada tahun 2009.[3]

Apabila David Beckham yang menerima pilihan untuk membeli pasukan pengembangan pada harga $25 juta ketika menyertai liga pada 2007,[4] menamatkan karier permainannya pada April 2013, pihak liga mengadakan perbincangan awal dengan penasihat Beckham mengenai beberapa sasaran pengembangan, termasuk Miami.[5] Pada tahun yang sama, pelabur lain, termasuk pembiaya Itali Alessandro Butini[6] dan pemilik Miami Dolphins Stephen M. Ross menyatakan minat untuk memiliki francais Miami juga.[7]

Dalam ucapan State of the League pada Disember 2013, Garber mengenal pasti Beckham dan Simon Fuller sebagai bakal pemilik di Miami.[8] Lewat bulan itu, pada 17 Disember, pesuruhjaya Miami-Dade County mengundi sebulat suara untuk membenarkan Datuk Bandar Carlos A. Giménez berunding dengan kumpulan yang diketuai Beckham mengenai stadium baharu di pusat bandar Miami.[9] Liga mengumumkan bahawa Beckham melaksanakan pilihannya pada 5 Februari 2014,[10] dan Miami Beckham United,[11] kumpulan pelaburan yang diketuai oleh Beckham, Fuller dan Claure, akan memiliki francais pengembangan di Miami, dengan mengandaikan bahawa pembiayaan untuk stadium boleh dipersetujui.[12] Dalam pembentangan kepada pegawai dan bakal pelabur, kumpulan pemilikan menggunakan "Miami Vice" dan "Miami Current" sebagai tajuk kerja kelab.[13] Selepas cadangan stadium awalnya gagal, Pesuruhjaya Garber mengulangi pada Ogos 2014 bahawa pembesaran tidak akan diluluskan sehingga pelan stadium pusat bandar diperolehi.[14] Beckham membeli Fuller pada Mei 2019.[15]

Pada 29 Januari 2018, kumpulan Miami Beckham United, empat tahun selepas pengumuman asal pemilikan untuk mengejar pasukan, telah dianugerahkan francais MLS ke-25, dan ditetapkan untuk dilancarkan pada musim 2020.[16][17] Pengumuman itu mewakili sebahagian daripada pengembangan MLS yang lebih besar yang akan meningkatkan bilangan pasukannya kepada 26 pasukan menjelang 2020 dan 30 selepas itu. Sejak pengumuman asal Beckham tentang hasratnya untuk menempatkan pasukan di Miami pada 2014, Orlando City, New York City FC, Atlanta United, Minnesota United, Los Angeles FC dan FC Cincinnati semuanya telah memulakan permainan MLS. Paul McDonough telah diupah sebagai pengarah sukan berkuat kuasa 4 Ogos.[18] Kumpulan pemilikan pasukan itu kemudiannya dinamakan semula sebagai Miami Freedom Park LLC.[19] Mereka mengumumkan Club Internacional de Fútbol Miami, dipendekkan kepada Inter Miami CF, sebagai nama rasmi kelab pada 5 September 2018.[20]

Pada 30 Disember 2019, bekas pemain pasukan kebangsaan Uruguay dan pengurus CF Monterrey Diego Alonso diumumkan sebagai ketua jurulatih sulung kelab itu.[21][22]

Perlawanan MLS pertama Inter Miami dimainkan pada 1 Mac 2020, tewas 1–0, di tempat lawan kepada Los Angeles FC.[23] Pemain ditetapkan Rodolfo Pizarro menjaringkan gol pertama dalam sejarah Inter Miami pada perlawanan berikutnya pada 7 Mac, dalam kekalahan 2–1 kepada DC United.[24] Perlawanan tempat sendiri pertama mereka sepatutnya pada 14 Mac 2020, menentang LA Galaxy, bekas kelab Beckham. Perlawanan itu telah ditangguhkan kerana pandemik COVID-19.[25] Pada 23 Ogos 2020, Inter Miami mencatat kemenangan francais pertama mereka, 3–2 ke atas Orlando City.[26] Pada 18 Januari 2021, pengurus pasukan wanita England, Phil Neville dilantik sebagai ketua jurulatih baharu, dan Chris Henderson dari Seattle Sounders FC pula dilantik sebagai ketua pegawai bola sepak dan pengarah sukan.[27][28][29]

Pada 28 Mei 2021, MLS mengumumkan bahawa ia akan membenarkan Inter Miami CF, pemilik Jorge Mas, dan bekas pengarah sukan Paul McDonough kerana melanggar peraturan senarai pemain semasa musim 2020. Kelab itu telah menandatangani Blaise Matuidi dan Andrés Reyes menggunakan wang peruntukan disasarkan (TAM) untuk mematuhi keperluan had gaji dan mengelak daripada menggunakan tiga slot pemain ditetapkan, tetapi didapati telah melebihi TAM maksimum $1.61 juta setiap pemain. MLS mendenda kelab itu $2 juta dan mengurangkan dolar peruntukannya sebanyak $2.27 juta bagi musim 2022 dan 2023, manakala Mas didenda $250,000 dan McDonough digantung daripada aktiviti liga sehingga akhir musim 2022.[30] Sebelum pengumuman itu, Matuidi telah diklasifikasikan semula sebagai pemain ditetapkan dengan mengambil slot yang diduduki oleh Matías Pellegrini yang dipinjamkan ke Fort Lauderdale CF selepas kontraknya dibeli oleh kelab itu.[31]

Pada 1 Jun 2023, Inter Miami mengumumkan bahawa kelab itu telah berpisah dengan Neville. Pada masa itu, kelab itu berada di tempat terakhir dalam Eastern Conference. “Kadang-kadang, dalam permainan ini, kami perlu membuat keputusan yang paling sukar, dan malangnya kami merasakan masa yang sesuai untuk melakukan perubahan,” kata Beckham. Penolong Jurulatih Javier Morales akan memegang jawatan sebagai ketua jurulatih sementara berkuat kuasa serta-merta.[32]